La capacidad de acumular toxinas de la dieta evolucionó de forma gradual en las ranas venenosas

Existe un grupo de anfibios coloridos conocido por almacenar alcaloides defensivos en glándulas de la piel. Conocidas como ranas venenosas, estas especies poseen mecanismos que secuestran las toxinas obtenidas de los artrópodos que forman parte de su alimentación, las transportan y las almacenan. Estas sustancias son utilizadas para defenderse de depredadores y patógenos. Algunas especies incluso transforman ciertos compuestos en otros más tóxicos antes de almacenarlos.

Desde hace tiempo, los científicos debaten cómo pudo haber evolucionado esta capacidad, ya que la gran mayoría de los anfibios simplemente no la posee, mientras que algunos solo secuestran y almacenan pequeñas cantidades de alcaloides. Este tipo de toxina, que puede ser producida por plantas y artrópodos, se encuentra principalmente en hormigas y ácaros que sirven de alimento a los sapos.

Un estudio apoyado por la FAPESP y publicado en la revista Proceedings of the Royal Society B indica que, en este caso, la evolución pudo haber ocurrido de forma gradual.

“La gran pregunta de nuestro trabajo fue cómo evolucionó esta capacidad. Para secuestrar alcaloides se necesita un mecanismo de resistencia que permita ingerirlos sin intoxicarse. Además, son necesarios mecanismos de transporte para llevar las toxinas desde el sistema digestivo hasta la piel. También se requiere algún mecanismo que impida la degradación de los alcaloides y los mantenga intactos en la piel. Por lo tanto, debieron existir varios pasos evolutivos para pasar de un fenotipo que no secuestra alcaloides a otro que sí los secuestra e incluso los modifica”, explica la primera autora del trabajo Adriana Jeckel, quien realizó la investigación como parte de su doctorado en el Instituto de Biociencias de la Universidad de São Paulo (IB-USP), con una beca de la FAPESP.

El estudio forma parte del proyecto “Un enfoque multidisciplinario para el estudio de la diversificación de los anfibios”, y de su fase 2, ambos financiados por la FAPESP y coordinados por Taran Grant, profesor del IB-USP quien también firma el artículo.

Además de los investigadores de la USP, el estudio cuenta con autores del Instituto Butantan y de universidades de Estados Unidos y Japón. Los resultados confirman la existencia de al menos cuatro fenotipos de sapos en relación con los alcaloides.

Mientras que las ranas venenosas —es decir, los anfibios anuros de la familia Dendrobatidae— únicamente secuestran alcaloides o incluso los secuestran y modifican, especies de otros grupos evolutivamente cercanos pueden secuestrar y almacenar pequeñas cantidades. Otras, más distantes desde el punto de vista evolutivo, no secuestran ninguna de estas sustancias, aunque sí son capaces de metabolizarlas sin intoxicarse.

Dosis diarias de toxina

En los experimentos, los investigadores administraron versiones sintéticas de los alcaloides a diversas especies de sapos. Todas, excepto una, fueron criadas en cautiverio desde la fase larvaria. La especie recolectada en la naturaleza fue acompañada por el análisis de otros individuos procedentes de la misma localidad para garantizar que no hubiera alcaloides en la piel.

Cuando los sapos alcanzaban la edad adulta, recibían durante 14 días, directamente en la boca, una solución compuesta por un 50 % de etanol que contenía los alcaloides que se deseaba examinar. Los individuos de control recibían únicamente la solución alcohólica, sin alcaloides.

Tras este período, los animales permanecían siete días sin recibir las toxinas. Posteriormente, se aislaban los alcaloides presentes en la piel, que luego eran analizados mediante cromatografía de gases y espectrometría de masas. De este modo, fue posible verificar la cantidad de compuestos almacenados y cuáles habían sido modificados.

Las ranas venenosas Adelphobates galactonotus y Dendrobates tinctorius acumularon en la piel diez veces más alcaloides que Allobates femoralis y cien veces más que Dryophytes cinereus. Curiosamente, uno de los alcaloides no fue detectado en ningún tejido de A. femoralis, una especie de rana cohete recolectada en estado silvestre (lea más en: agencia.fapesp.br/55333).

No se encontraron cantidades significativas de alcaloides ni en las heces ni en el hígado de ninguna de las especies. “La ausencia de alcaloides en los tejidos de Allobates y en las heces de todas las especies demuestra que, de alguna manera, están metabolizando estas toxinas. Incluso cuando no las acumulan, poseen mecanismos muy eficientes desde el punto de vista evolutivo para evitar intoxicarse”, afirma Jeckel.

Entre las ranas venenosas se identificaron dos fenotipos. Especies como Phyllobates vittatus y Epipedobates anthonyi, analizadas en estudios anteriores, acumulan los alcaloides en la misma forma en que los ingieren.

Sin embargo, otras dos especies del mismo grupo analizadas en esta investigación, Dendrobates auratus y Ranitomeya ventrimaculata, modificaron los alcaloides mediante procesos bioquímicos como la hidroxilación y la metilación, acumulándolos posteriormente en esas formas modificadas.

“Estas modificaciones pueden ser necesarias para que puedan acumular los alcaloides. De lo contrario, las sustancias originales ingeridas podrían resultar tóxicas o degradarse dentro del organismo”, explica Grant.

Otra diferencia entre las ranas venenosas es que pueden acumular distintas proporciones de alcaloides. En los experimentos, mientras que los individuos de Dendrobates auratus secuestraron entre el 11,8 % y el 86,4 % de los alcaloides ingeridos, los de Phyllobates vittatus secuestraron entre el 7,9 % y el 24,5 %.

“Esta es una evidencia de que la capacidad de secuestrar alcaloides no surgió junto con los anfibios anuros ni apareció de forma repentina mediante un salto evolutivo. Existen categorías intermedias que no necesariamente evolucionarán hacia la captura y modificación de estas sustancias, pero que fueron seleccionadas para lidiar de distintas maneras con la presencia de estas toxinas en sus alimentos, los insectos”, concluye Jeckel.

El artículo Experimental evidence supports gradual evolution of alkaloid sequestration in poison frogs puede leerse en:   royalsocietypublishing.org/rspb/article/293/2067/20253144/480951/.

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